胡狼捕食猎物的偏好
食肉动物的猎物选择可能受到自上而下和自下而上因素的影响。例如，大型食肉动物吃剩下的猎物尸体，可以为中型食肉动物提供食物资源，但中型食肉动物也可自己捕食大型猎物，其饮食可能会受到猎物大小和行为的影响。我们回顾了胡狼的饮食研究，并确定大型食肉动物的存在和各种自下而上的因素如何影响胡狼的猎物选择。我们发现了来自43个不同时间或地点的20项黑背胡狼研究，以及来自23个不同时间或地点的13项亚洲胡狼研究，分别报告了3900份和2440份饮食记录（即粪便或胃内容物）。黑背胡狼非常喜欢隐蔽其幼崽的小型（＜30公斤）有蹄类物种（麂羚、薮羚和跳羚），并避免大型（＞120公斤）隐蔽物种和任何体型幼崽跟随母亲的物种。它们的首选和可接近的猎物重量范围为14-26公斤，捕食者与理想猎物的质量比为1:3.1。亚洲胡狼非常喜欢捕食草兔（Lepus europaeus；4公斤），捕食者与首选猎物的质量比为1:0.6，首选和可接近的猎物重量范围分别为0-4公斤和0-15公斤。在顶级捕食者存在的情况下，胡狼的猎物偏好存在显着差异，但这并不完全是由于大型猎物物种的腐肉可用性。我们的结果表明，胡狼的饮食受到自上而下和自下而上两个因素的影响，因为顶级捕食者以及猎物的大小和出生行为都会影响豺的猎物偏好。如本文所述，更好地理解影响胡狼类猎物偏好的因素，可以提高对中型食肉动物的接受程度，减少人类与野生动物之间的冲突。

从理论上讲，选择应该选择有助于提高进食效率的行为（Krebs，1978）。最佳觅食理论指出，动物的觅食方式能够最大限度地提高它们的净能量消耗率和随后的适应能力；产生最佳饮食（Pyke, 1984; Pyke et al., 1977）。虽然大型食肉动物通过优先捕食对最佳觅食的进化适应已得到充分研究，如大型食肉动物的存在，以及自下而上的因素，如猎物大小、丰度、行为和栖息地。大型食肉动物可通过以下方式影响中型食肉动物的猎物选择：（i）竞争物种个体之间的直接干扰或（ii）利用共享食物源（Linnell and Strand，2000）。然而，物种之间也存在共生相互作用，其中一个物种从相互作用中受益，而另一个物种则不受影响，例如为另一个物种提供可以清除的猎物尸体（Selva和Fortuna，2007）。这些自上而下的相互作用都可能影响中型食肉动物的捕食偏好。胡狼是典型的中型食肉动物（5-15公斤），通常被认为是机会主义的多面手食肉动物（Giannatoset al.，2010；McKenzie，1997；Nowak，1999；Van de Ven et al.，2013），或临时的食物专家（Fourie et al.，2015；Lanszkiet al.，2006），提供有价值的生态系统服务（'Cirovi'c et al.，2016）。然而，对捕食者-猎物偏好的广泛研究表明，这种普遍化情况很少发生，自下而上的影响也会影响饮食（Hayward et al., 2012; Haywardand Kerley, 2005）。侧纹胡狼（Canis adustus）被认为是杂食性食腐动物，而黑背胡狼（C.mesomelas）和亚洲胡狼则被认为更具食肉性，但仍然是杂食性的（其他物种的科学名称见表1；Nowak，1999）。例如，在津巴布韦的万基，侧纹胡狼和黑背胡狼的饮食重叠程度很高（Loveridge and Macdonald，2003）。胡狼的饮食灵活性使它们能够对猎物可用性的变化做出反应（Kaunda and Skinner，2003）。啮齿动物是胡狼类食物的关键组成部分（Atkinson et al.，2002），但除了特殊情况（Klare et al.，2010；Lanszki et al.，2006），这种小型高能量猎物的可靠来源，可能不足以让胡狼类进化成最适合捕食它们，可能需要尽可能多的猎物来满足胡狼每天168-240克的饮食需求（Mukherjee et al.，2004）。人们认为，稍微大一点的埃塞俄比亚狼（Canis simensis）对啮齿动物猎物的专业化，反映了这些啮齿动物在其非洲高山栖息地的丰度和可靠性，但也可能导致该物种的分布和种群规模受到限制（Sillero Zubiri et al.，1995）。觅食群体的大小可能会影响胡狼的捕食模式，因为它们生活在成对和家族的群体中，并且还观察到成对或单独狩猎和觅食（Lamprecht，1978；Macdonald，1979）。同样，由于遭遇率不同，不同的栖息地可能会影响捕食模式。例如，小型动物在植被茂密的地区获得更多的避难所，因此它们与胡狼之间的遭遇率很低（Stokeset et al.，2004）。由于栖息地和饮食资源的分配，肯尼亚同域黑背胡狼和亚洲胡狼（Koep Fli et al.，2015）之间的竞争预计较低（Fuller et al.，1989）。同样，在塞伦盖蒂，黑背胡狼更喜欢植被密集的地区和平原周边地区，而亚洲胡狼则主要出现在开阔的平原（Wyman，1967）。在万基，黑背豺通过更高程度的攻击性，将侧纹胡狼从最佳草地栖息地驱赶出来，将它们赶到林地和灌木丛中（Loveridge and Macdonald，2002）。不同习性的猎物群落、遭遇率和狩猎效率可能有所不同。因此，栖息地类型预计会影响胡狼的饮食，尽管程度未知。

有蹄类动物的大小和行为似乎对胡狼类猎物的选择有很大影响。在南非的狩猎场上，黑背胡狼表现出强烈的对隐藏猎物选择（Klare et al.,2010）：有蹄类动物中，雌性在出生后的第一周离开种群进行分娩，并将新生幼崽藏在植被中（Estes，1999）。相比之下，胡狼避开跟随母亲的幼崽（Klare et al.，2010），后者的新生儿出生后立即跟随母亲，并在羊群中得到庇护（Estes，1999）。在东非也发现了类似的结果，黑背胡狼和亚洲胡狼被认为是瞪羚的主要捕食者，瞪羚是小型隐蔽物种，尤其是在出生期间（Lamprecht，1978；Moehlman，1983；Wyman，1967）。在隐蔽物种中，较小物种比较大物种更容易受到胡狼的捕食（Klareet al.，2010），这表明胡狼的捕食受到有蹄动物体大小的影响。由于受伤的风险更大，其他因素，如猎物武器和攻击性，也可能影响胡狼类猎物的选择，尽管这从未在胡狼类动物中进行过研究，但对其他捕食者也有影响，如猎豹Acinonyx jubatus（Clements et al.，2016；Hayward et al.，2006b）。一般来说，整个范围内胡狼类猎物偏好的模式未知，其他因素，如大型食肉动物的存在，可能会改变有蹄类行为对胡狼类猎物偏好的影响。黑背胡狼和亚洲胡狼对牲畜的捕食都会引起与人类的冲突，而且这种捕食模式是不确定的（Lawson，1989；McShane and Grettenberger，1984；Rowe Rowe，1975；Yom Tov et al.，1995）。如果胡狼捕食牲畜，可能会受到牲畜类型和行为的影响。例如，南非小型畜牧场的黑背胡狼的饮食中，包括 25-48% 的绵羊，尽管胡狼不食用山羊Capra hir cus或牛Bos taurus（Kamler et al.，2012）。相比之下，在以色列，人们发现胡狼捕食牛犊（Yom Tov et al.，1995）。然而，在南非包括小型哺乳动物和有蹄类动物在内的野生猎物始终被胡狼选择而不是绵羊，这表明胡狼并不优先捕食牲畜（Kamler et al.，2012）。这项研究旨在确定胡狼的猎物偏好。由于胡狼的体重低于规定的对大型脊椎动物猎物优先捕食的21.5公斤体重阈值（Carbone et al.，1999；Macdonald et al.，2004a），我们假设胡狼将是小型脊椎动物专家。我们调查了一种自上而下的因素，即食肉动物在构建胡狼的饮食偏好中所起的作用。我们还研究了各种自下而上的因素，包括猎物大小、猎物行为、栖息地以及活种群类型，是如何影响胡狼类猎物的偏好的。这提供了预测胡狼类食物的能力（继Hayward et al.，2007之后），并且由于胡狼类通过对狩猎动物和牲畜的预处理而可能与人类野生动物发生冲突，以及由于最近它们活动的范围扩大，这一点非常重要（Rutkowski et al., 2015; Trouwborst et al., 2015）。
我们认识到，亚洲胡狼最近被分为欧亚和非洲（Koepfli et al.,2015; Rueness et al., 2011），但对非洲的研究很少。同样，侧纹胡狼C.adustus的饮食信息不足，加上前期可用性，无法进行分析（notwithstanding Atkinson et al.,2002; Loveridge and Macdonald, 2003）。因此，本研究仅探讨黑背胡狼和亚洲胡狼的猎物偏好。
图1，胡狼分布图和研究地点的位置，提供了本研究中使用的胡狼饮食和猎物可用性的数据。请注意，分布图来自IUCN红色名录

传统上，胡狼被认为是机会主义的、一般性的捕食者——捕猎任何可用的猎物——然而，我们的结果表明，情况并非如此，因为两种物种对特定物种和特定体重范围都表现出不同的偏好。对于黑背胡狼来说，这种偏好不是针对小型脊椎动物（正如他们预测的那样，它们的体重低于专性大型脊椎动物捕食的21.5公斤限值；Carboneet et al.,1999），而是针对小型有蹄类动物（<30 公斤），包括跳羚、麂羚和薮羚，它们都是隐蔽物种。这增加了南非单点研究的重要性，该研究发现黑背胡狼更喜欢具有这种分娩行为的物种（Klare et al.，2010）。然而，亚洲胡狼更倾向于遵循它们对野兔的偏好。每种胡狼类优先选择的猎物种类数量的限制和相似性加强了对特定物种的这种最佳觅食——尽管可用数量不同，但这两种物种的目标数量都有限（图3）。胡狼的这些偏好主要是由猎物体重（表2）和捕食系数决定的。我们确定的可接近和首选的猎物重量范围远远大于单个研究地点（如Serengeti；Sinclair et al.，2003）报告的重量范围，如果其他研究可用，则可能会得到加强（如Van de Ven et al.，2013）。有蹄类动物的选择很可能受到新生幼崽或患病个体而非健康成年个体的捕食的影响（McKenzie，1997），尽管我们没有足够的证据证明这会影响猎物偏好，而且胡狼捕食成年有蹄类动物的现象并不罕见（Kamler et al., 2010; Macdonald, 1979）。与胡狼等小型食肉动物相比，大型食肉动物杀死的物种范围更广（Radloff and du Toit，2004；Sinclair et al.，2003），这清楚地证明了胡狼与顶级食肉动物竞争以开发共享资源。此外，有大量记录表明，胡狼因生态内其他猛兽捕食而死亡（Palomares and Caro，1999）。因此，顶级捕食者的存在对胡狼的猎物偏好产生影响也就不足为奇了（图6）。大多数研究人员支持顶级掠食者向胡狼提供吃剩下的尸体来促进共存功能（Van de Ven et al.，2013），但我们的结果表明情况更为复杂。黑背胡狼更喜欢有顶级捕食者捕杀的水牛和黑斑羚，也更喜欢没有顶级捕食者的薮羚（图6），但这似乎不是由猎物的体重决定的，因为当胡狼与顶级掠食者同域时，不仅仅是大型物种更受青睐（图7）。同样，在没有顶级捕食者的情况下，野猪和野鸡更容易被亚洲胡狼捕食。这让人怀疑胡狼只捕食较大的物种（Costa，1995 ），因为一些较大的物种只会在有更多捕食机会的地点被清除，这可能是其机制。这种供应服务似乎是由每个被捕食物种的个体特征以及它们对每个捕食者的脆弱性所驱动的，因此可能会发生食腐，但当个别物种不能再被顶级捕食者利用时，它们也会越来越成为胡狼的目标（如Petruneko et al.，2016年所示）。这可能与自然死亡引起的对尸体的竞争减少、胡狼的狩猎努力增加有关，因为独居的胡狼可以吞下与成年黑斑羚一样大的猎物（Kamler et al.，2010）、栖息地使用和行为的变化（Tambling et al.，2015）是由于顶级掠食者的存在，在没有顶级捕食者的情况下，群体规模更大（它们灵活的社会系统的潜在驱动力；Macdonald，1979），顶级捕食者对患病和受伤个体的取食减少，有蹄类动物的社会行为（独居与游牧），或被胡狼捕食失去母亲的幼崽猎物，这些幼崽猎物的母亲可能因为被顶级捕食者杀死而失去保护。因此，虽然顶级捕食者可能通过提供大型物种的尸体供胡狼食用（共生）来发挥促进作用，如水牛捕食者的使用增加所示，但它们也可能通过消除对成年个体的保护来促进胡狼的捕食，从而使猎物幼崽易受伤害。成年个体的保护不一定要通过对捕食者的直接攻击（这种情况很少见），而是通过提高它们的警惕性（Fitzgibbon，1993）。或者，顶级捕食者的存在可能会导致中型捕食者的行为改变，从而导致它们捕猎不同的物种（Moehrenschlager et al.，2007）。
图2，根据雅各布斯指数，捕食（a）黑背胡狼和（b）亚洲胡狼的偏好。黑条代表明显优先的物种，白条代表明显避免的物种。灰色的物种根据其相对丰度进行消费。

黑背胡狼明显偏好的猎物的平均体重为21.7±3.5公斤（成年雌性体重的3/4），因此捕食者与首选猎物的体重比为1:3.1。亚洲胡狼明显喜欢吃草兔，一般情况下明显避开马鹿，亚洲胡狼的首选猎物（3/4成年雌性草兔体重）的平均质量为4公斤，捕食动物与首选猎物的体重比为1:0.6。黑背胡狼活动范围内的猎物种类明显多于亚洲胡狼。有顶级捕食者的地点（H’=0.70）的饮食多样性比没有顶级捕食者的地点（H’=0.42）的饮食多样性更大。对于亚洲胡狼, 野猪在没有顶级捕食者的地方更受欢迎，而在有顶级掠食者的地方，野猪的偏好明显降低。同样，雉鸡在有食肉动物的情况下更容易被避免。这些物种在有和没有顶级捕食者的地点的相对丰度没有差异（p > 0.05）
虽然小型哺乳动物是胡狼类食物的主要组成部分，但它们的相对丰度较高，体重较低，这意味着它们不会优先捕食（表1）。这并不是一个小样本的研究结果，因为20多个研究报告了胡狼喜欢捕食的小型哺乳动物，并包括了它们的相对丰富的信息（表1）。最佳觅食理论的一个关键特性是，猎物的丰度并不能完全控制捕食者对该物种的消耗，所以捕食者不会专门针对其可用性较差的猎物（Pyke et al.，1977）。胡狼似乎已经进化成最适合捕食蜥蜴和小型有蹄类动物——事实上，最有可能被吃掉的是这些有蹄类动物中的幼崽，而不是成年个体。有鉴于此，我们计算出的首选体重范围可能有所偏差，尤其是黑背胡狼。虽然胡狼经常因实际或预期的牲畜掠夺而受到迫害（Gusset et al., 2009; McShane andGrettenberger, 1984; Rowe-Rowe, 1976），但我们没有发现它们优先捕食牲畜的证据。根据其在猎物群落中的相对丰度，所有牲畜都像预期的那样频繁地被捕杀（表1），这表明，如果胡狼类牧民减少冲突的策略集中于增加野生丰度的管理策略，保护牲畜而不是迫害胡狼类和/或充分处理尸体，当动物在受到干扰后进入新环境时，人类的迫害会增加捕食过程中的冒险行为（Tuyttens et al.，2000），或者需要满足与补偿性生活反应相关的增加的能量需求（Minnie et al.，2016），从而影响捕食者的捕食偏好。不同种类的胡狼在研究程度上的差异令人惊讶。虽然黑背胡狼和亚洲胡狼的研究相对较好，但我们发现侧纹胡狼数据有限，关于新描述的侧纹胡狼的数据也不那么令人惊讶。这并不是说对这些物种的饮食研究不存在，因为它们确实存在（Atkinson et al.，2002），但将饮食与猎物丰度联系起来的研究并不充分，无法分析猎物偏好。需要对这些物种进行更多的研究，科学家和资助机构需要认识到，重复研究对于我们对自然界作出广泛推断的能力至关重要。胡狼猎物偏好估计值对小样本量的包容性令人放心。我们之前测试了猎豹的猎物偏好估计值之间的差异，但未发现任何影响（Hayward et al.，2006a），35只中有32只显示出不受样本量影响（补充材料图1和图2）。三个物种中有两个确实显示出样本量的影响，表明在较大的样本量下，它们更容易避免，这是由于没有这些物种的捕食记录，这似乎不太可能是较大样本量的随机偏差。所有偏好估计受样本量影响的物种的样本量都大于38。这对于单点和季节性饮食研究有着更普遍的含义，即使相对较大的样本量也可能存在偏差，然而，我们使用多个位点来估计平均猎物偏好，将少数小样本量研究对我们估计优先偏好的影响降至最低。胡狼对猎物偏好确定了它们进化为最佳觅食的关键猎物资源，说明了胡狼在应对级级捕食者时表现出的生态灵活性，并显示了这些较大物种提供的便利服务的多样性。因此，我们对顶级和中型食肉动物之间的相互作用有了更细微的理解，并说明了胡狼的行为灵活性，它们可以在类狼（有蹄类）和类狐（小型哺乳动物）捕食模式之间切换。每一种脊椎动物对猎物的偏好值可以通过多种方式使用，包括饮食或家域范围预测（Hayward et al., 2009, 2007）。最后，我们证明了自上而下和自下而上的力量都会影响胡狼的捕食偏好。毫无疑问，自上而下和自下而上的力量对胡狼类猎物偏好的影响随不同地点的强度而变化，可能取决于胡狼类密度、大型食肉动物密度和多样性、猎物密度和多样性、人类迫害水平和栖息地。黑背胡狼和亚洲胡狼似乎已经进化到通过其独特的觅食栖息地开发不同的资源。未来的研究应调查这些特定因素在各种条件下如何影响胡狼食偏好，从而更全面地了解自上而下和自下而上的力量如何影响胡狼的捕食偏好。
图5，（a）黑背胡狼和（b）亚洲胡狼的首选和可获得重量范围的分段模型。x轴显示物种体重等级和实际体重。这是指分段模型断点处的实际体重。

图6，顶级捕食者的存在对黑背胡狼选择猎物的影响。星图显示，在有和无顶级捕食者的地点，物种在猎物选择（雅各布斯指数）方面存在显著差异。

个人总结：
1.黑背胡狼明显偏好的猎物的平均体重为21.7±3.5公斤，捕食者与首选猎物的体重比为1:3.1。亚洲胡狼的首选猎物的平均体重为4公斤，捕食动物与首选猎物的体重比为1:0.6；
2.黑背胡狼非常喜欢隐蔽其幼崽的小型（＜30公斤）有蹄类物种；
3.胡狼每天饮食需求为168-240克的肉；
4.在津巴布韦万基国家公园，黑背豺通过更高程度的攻击性，将侧纹胡狼从最佳草地栖息地驱赶出来，将它们赶到林地和灌木丛中；
5.胡狼的体重低于规定的对大型脊椎动物猎物优先捕食的21.5公斤体重阈值，所以胡狼更适合捕食小型有蹄类动物；
6.个别物种不能再被顶级捕食者利用时，它们也会越来越成为胡狼的目标；
7.顶级捕食者的存在，改变了胡狼的饮食，例如被胡狼捕食失去母亲的幼崽猎物，这些幼崽猎物的母亲可能因为被顶级捕食者杀死而失去保护；
8.胡狼似乎已经进化成最适合捕食蜥蜴和小型有蹄类动物——事实上，最有可能被吃掉的是这些有蹄类动物中的幼崽，而不是成年个体；
9.胡狼的行为灵活性，它们可以在类狼（有蹄类）和类狐（小型哺乳动物）捕食模式之间切换；
10.对于亚洲胡狼, 野猪在没有顶级捕食者的地方更受欢迎，而在有顶级掠食者的地方，野猪的偏好明显降低。